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title: "Microbiomas y simbiosis"
book: "Biología universitaria — tercer año"
subject: biology
language: es
chapter: 14
exercises: 12
source: https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/14-microbiomas-y-simbiosis
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# Capítulo 14 — Microbiomas y simbiosis

El cuerpo humano lleva unos treinta y ocho billones de bacterias, más o menos una por cada célula propia, la mayoría en el último metro del intestino, donde pesan aproximadamente lo mismo que el encéfalo y llevan cien veces más genes que él. Un ratón criado sin ninguna de ellas necesita un tercio más de comida para mantener el peso, tiene un sistema inmunitario raquítico y se comporta de manera extraña. Una planta de guisante alimenta con la décima parte de su azúcar a bacterias alojadas en nódulos de sus raíces y recibe a cambio su nitrógeno; cuatro quintas partes de todas las plantas terrestres cambian azúcar por fosfato con hongos envueltos en sus raíces, como llevan haciendo cuatrocientos millones de años; un coral es un animal que cultiva algas dentro de sus células y que muere cuando el mar se calienta lo bastante como para que las expulse. Los seres vivos no son individuos sino consorcios, y este capítulo trata de la biología de esas asociaciones: cómo se cuentan y se caracterizan por secuenciación, qué intercambian los socios, cómo se negocia y se vigila el intercambio y por qué algunos socios acaban como orgánulos.

## 14.1 Palabras para vivir juntos

**Definición 14.1 (Simbiosis).**

La *simbiosis* es la asociación íntima y sostenida de organismos de especies distintas; es un *mutualismo* si ganan ambos, un *comensalismo* si gana uno y el otro no se ve afectado, y un parasitismo si uno gana a costa del otro — y una misma pareja puede desplazarse por esa línea según las circunstancias. Un *endosimbionte* vive dentro de las células de su hospedador; un socio *obligado* no puede vivir solo. Los simbiontes se transmiten *verticalmente*, de padres a hijos (las *Buchnera* del pulgón pasan por el huevo), u *horizontalmente*, adquiridos de nuevo en cada generación del ambiente o de otros hospedadores (el *Vibrio* del calamar, las bacterias del intestino humano). El *microbioma* es toda la comunidad de microbios de un hábitat — un intestino, la superficie de una hoja, un gramo de suelo — y el *holobionte* es un hospedador junto con su microbioma, considerado como la unidad que la selección natural ve.

**Ejemplo 14.2 (Tres socios obligados).**

La *Buchnera* del pulgón lleva doscientos millones de años viviendo dentro de las células de su hospedador, fabrica los aminoácidos esenciales que le faltan a la savia del floema y ha encogido su genoma hasta $640\,\mathrm{kb}$ — una séptima parte del de sus parientes de vida libre —, tras perder todos los genes que ahora aporta el hospedador. La bacteria *Wolbachia*, presente en dos tercios de las especies de insectos, se transmite solo por los huevos y ha evolucionado por eso para favorecer a las hembras: mata a los embriones macho, los feminiza o hace que los huevos de las hembras no infectadas mueran al fecundarlos machos infectados (la *incompatibilidad citoplasmática*), lo que la propaga por una población; los mosquitos que la llevan transmiten mal el dengue, y soltarlos ha reducido el dengue en varias ciudades. La ameba *Paulinella* acogió hace unos cien millones de años a una cianobacteria que hoy no es del todo una bacteria ni del todo un cloroplasto — un segundo origen independiente de los orgánulos fotosintéticos, sorprendido a medio camino.

## 14.2 Contar una comunidad

**Método 14.3 (Perfilar un microbioma por secuenciación).**

La mayoría de los microbios no pueden cultivarse; se cuentan por su ADN. (1) Extráigase el ADN de la muestra — heces, suelo, agua de mar filtrada sobre una membrana. (2) O bien amplifíquese el gen del ARN ribosómico de la subunidad pequeña (el *16S*) con [cebadores](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/6-ingenieria-genetica-y-biotecnologia#def-b3-genetic-engineering-pcr) que casen con sus regiones universales y secuénciense las regiones variables que hay entre ellas — un estudio de *amplicones*, barato, que identifica las bacterias hasta el género aproximadamente y las cuenta por el número de lecturas —; o bien secuénciese todo el ADN — la *metagenómica de escopetazo*, que recupera genes y genomas enteros y por tanto informa de lo que la comunidad puede hacer y no solo de quién está ahí. (3) Agrúpense las lecturas en variantes de secuencia o en *[unidades taxonómicas operativas](#met-b3-microbiomes-16s)* (OTU, convencionalmente al $97\,\%$ de identidad para una “especie”), asígnense por comparación con bases de datos ([Capítulo 5](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/5-bioinformatica-y-analisis-de-secuencias#ch-b3-bioinformatics)) y tabúlense los recuentos por muestra. (4) Calcúlese la diversidad dentro de una muestra y compárese la composición entre muestras. Los recuentos son relativos — las lecturas de una muestra suman un total fijo — y los sesgan la extracción, los [cebadores](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/6-ingenieria-genetica-y-biotecnologia#def-b3-genetic-engineering-pcr) y el número de copias, de modo que las diferencias entre muestras procesadas igual son fiables allí donde los números absolutos no lo son.

**Definición 14.4 (Diversidad).**

Para una comunidad de $S$ especies con abundancias relativas $p_{1},\dots,
p_{S}$ ($\sum p_{i} = 1$): la *riqueza* es $S$; el *índice de Shannon* $H = -\sum_{i} p_{i}\ln p_{i}$ mide la incertidumbre sobre la especie de un individuo tomado al azar, y $e^{H}$ es el número de especies igualmente abundantes que daría la misma incertidumbre (el número efectivo de especies); el *índice de Simpson* $D = \sum_{i} p_{i}^{2}$ es la probabilidad de que dos individuos tomados al azar sean de la misma especie, y $1/D$ es otro número efectivo, ponderado hacia las especies comunes. La riqueza depende de cuántos individuos se hayan mirado: una *curva de rarefacción* representa las especies encontradas frente al número de individuos muestreados, y se aplana cuando ya se han visto casi todas las especies.

**Teorema 14.5 (Rarefacción).**

Una muestra contiene $N$ individuos de $S$ especies, $N_{i}$ de la especie $i$. El número esperado de especies en una submuestra aleatoria de $n$ individuos, tomada sin reposición, es

$$
E[S_{n}] = \sum_{i=1}^{S}\left[1 - \frac{\binom{N - N_{i}}{n}}
{\binom{N}{n}}\right],
$$

que sube con $n$ y vale $S$ en $n = N$. Dos muestras de tamaños distintos se comparan rarefaciendo ambas al mismo $n$. La fracción de los individuos de la comunidad que pertenecen a especies aún no vistas se estima con la *[cobertura de Good](#thm-b3-microbiomes-rarefaction)*: aproximadamente $f_{1}/N$, donde $f_{1}$ es el número de especies vistas exactamente una vez (las singletonas).

**Demostración.** La especie $i$ está ausente de la submuestra exactamente cuando los $n$ individuos se toman de las $N - N_{i}$ restantes, lo que ocurre en $\binom{N - N_{i}}{n}$ de las $\binom{N}{n}$ submuestras igualmente probables; de modo que la especie $i$ está presente con probabilidad $1 - \binom{N-N_{i}}{n}/
\binom{N}{n}$, y el recuento esperado de especies presentes es la suma de esas probabilidades (la esperanza de una suma de indicadores). Cada término crece con $n$, y en $n = N$ todo binomio del numerador es cero. La estimación de Good: un individuo tomado a continuación pertenece a una especie no vista con aproximadamente la probabilidad de que un individuo elegido al azar de la muestra fuera el único de su clase, $f_{1}/N$ (Good, 1953); su justificación se admite aquí. ∎

**Ejemplo 14.6 (Dos intestinos).**

Una muestra de $1000$ lecturas de una persona da $150$ especies, con $H = 3.5$ y $40$ singletonas; una muestra de $5000$ lecturas de otra da $260$ especies. La segunda no es necesariamente más diversa: se muestreó cinco veces más a fondo, y rarefacerla a $1000$ lecturas puede dar $150$ también. La cobertura de la primera muestra es $1 - 40/1000 =
96\,\%$: el cuatro por ciento de las bacterias de ese intestino pertenece a especies que la muestra no vio nunca, y una muestra más profunda las encontrará. Los números efectivos, unas $e^{3.5} \approx 33$ especies de uniformidad frente a una riqueza de $150$, dicen que unas pocas especies dominan — que es el aspecto que tiene todo intestino.

![Curvas de rarefacción. Las especies encontradas suben con las lecturas muestreadas y se aplanan a medida que se agota la comunidad; dos muestras se comparan a la misma profundidad. Aquí el segundo intestino sigue subiendo con 5000 lecturas, de modo que su riqueza verdadera es todavía mayor.](https://one-course.com/images/onecourse/chapters/biology-5/b3-microbiomes/fig-b27852ec13bf.svg)

*Curvas de [rarefacción](#def-b3-microbiomes-diversity). Las especies encontradas suben con las lecturas muestreadas y se aplanan a medida que se agota la comunidad; dos muestras se comparan a la misma profundidad. Aquí el segundo intestino sigue subiendo con $5000$ lecturas, de modo que su riqueza verdadera es todavía mayor.*

## 14.3 El microbioma humano

**Definición 14.7 (La comunidad del intestino).**

El intestino humano alberga unos $4\times 10^{13}$ bacterias, casi todas en el colon a $10^{11}$ por gramo de contenido, frente a $10^{3}$ por gramo en el estómago ácido y de $10^{4}$ a $10^{7}$ a lo largo del intestino delgado, cuyo flujo es rápido y cuya bilis es hostil. Hay de quinientas a mil especies por persona, en su mayoría de dos filos, los Bacteroidetes y los Firmicutes, y casi todas anaerobias; el conjunto de cada persona es distinto y estable durante años, fijado en gran medida en los tres primeros años de vida a partir de la madre y del hogar. Lo que hacen: fermentan la fibra que las enzimas humanas no pueden digerir en *ácidos grasos de cadena corta* — acetato, propionato, butirato —, que alimentan a las propias células del colon y aportan hasta la décima parte de las calorías del hospedador; fabrican vitamina K y algunas vitaminas del grupo B; transforman ácidos biliares y fármacos; ocupan todos los nichos, de modo que un invasor no encuentra asidero (la *resistencia a la colonización*); y entrenan al sistema inmunitario, cuyos linfocitos T reguladores y células secretoras de IgA se desarrollan en respuesta a ellas ([Capítulo 16](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/16-inmunidad-adaptativa-y-vacunacion#ch-b3-adaptive-immunity)). Una comunidad desplazada de ese estado — menos especies, menos fermentadoras, más aerobias facultativas — es una *disbiosis*, que se ve en la enfermedad inflamatoria intestinal, después de los [antibióticos](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/12-bacteriologia-crecimiento-fisiologia-y-genetica#def-b3-bacteriology-antibiotics) y en la obesidad, aunque cuál es la causa y cuál el efecto suele estar poco claro.

**Evidencia.** Los ratones criados libres de gérmenes en aisladores estériles (Gordon y colaboradores, años dos mil) tienen paredes intestinales finas, órganos linfoides pequeños y niveles bajos de anticuerpos, y necesitan un $30\,\%$ más de calorías para mantener el peso; colonizados con una microbiota normal de ratón ganan grasa en dos semanas. Al recibir la microbiota de un ratón obeso en lugar de la de uno delgado, los ratones libres de gérmenes ganaron más grasa con la misma comida (Turnbaugh, 2006): la propia comunidad afecta a la cosecha de energía. En el ser humano, la colitis recurrente por *Clostridioides difficile* — una [disbiosis](#def-b3-microbiomes-gut) en la que los [antibióticos](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/12-bacteriologia-crecimiento-fisiologia-y-genetica#def-b3-bacteriology-antibiotics) han eliminado a los competidores de un formador de esporas productor de toxinas — se curó en el $94\,\%$ de los pacientes con una infusión de heces de un donante sano, frente al $31\,\%$ con el [antibiótico](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/12-bacteriologia-crecimiento-fisiologia-y-genetica#def-b3-bacteriology-antibiotics) habitual (van Nood, 2013), el primer ensayo aleatorizado en el que el fármaco era una comunidad y no una molécula. ∎

![Densidad bacteriana a lo largo del intestino humano, en escala logarítmica: una subida de cien millones de veces desde el estómago ácido hasta el colon, donde vive casi la totalidad de los microbios del cuerpo.](https://one-course.com/images/onecourse/chapters/biology-5/b3-microbiomes/fig-125db0716d4b.svg)

*Densidad bacteriana a lo largo del intestino humano, en escala logarítmica: una subida de cien millones de veces desde el estómago ácido hasta el colon, donde vive casi la totalidad de los microbios del cuerpo.*

![La superficie del revestimiento intestinal en el microscopio electrónico de barrido, con bacterias de varias clases alojadas en el moco entre las vellosidades.](https://one-course.com/images/onecourse/chapters/biology-5/b3-microbiomes/img-0e17693c2a8e.jpg)

*La superficie del revestimiento intestinal en el microscopio electrónico de barrido, con bacterias de varias clases alojadas en el moco entre las vellosidades.*

## 14.4 Las plantas y sus socios

**Definición 14.8 (La simbiosis entre leguminosa y rizobio).**

Las leguminosas alojan bacterias fijadoras de nitrógeno (los *rizobios*) en *nódulos radiculares*, órganos construidos a tal efecto tras un diálogo molecular. La raíz secreta flavonoides; un rizobio de la especie adecuada responde con *factores Nod* — lipoquitooligosacáridos cuyos adornos especifican al socio —; un receptor quinasa del pelo radicular los une y desencadena oscilaciones de calcio en el núcleo, el enroscamiento del pelo radicular alrededor de las bacterias y un *cordón de infección* que crece hacia dentro por las células mientras la corteza de debajo empieza a dividirse formando un nódulo. Las bacterias se liberan dentro de las células del nódulo envueltas en membranas y se diferencian en *bacteroides* que expresan la *nitrogenasa*, la enzima que reduce el N$_{2}$ a amoníaco a un coste de dieciséis ATP por molécula. El oxígeno destruye la nitrogenasa, y sin embargo los bacteroides respiran con fuerza; el nódulo resuelve la contradicción con una barrera de difusión y con la *leghemoglobina*, una hemoglobina vegetal que une el oxígeno con fuerza y se lo lleva a los bacteroides a baja concentración libre — es lo que hace rosado un nódulo cortado. La planta paga entre el seis y el diez por ciento de su fotosintato y recibe casi todo su nitrógeno; el nitrógeno fijado por las leguminosas cultivadas del mundo se acerca al de la industria de los fertilizantes.

![Cómo se hace un nódulo. Los flavonoides de la raíz y los factores Nod del rizobio identifican a los socios; el pelo radicular se enrosca, un cordón de infección lleva las bacterias hacia dentro y la corteza construye un nódulo en el que los bacteroides, mantenidos a bajo oxígeno por la leghemoglobina, fijan nitrógeno a cambio de azúcar.](https://one-course.com/images/onecourse/chapters/biology-5/b3-microbiomes/fig-eb922a24029c.svg)

*Cómo se hace un nódulo. Los flavonoides de la raíz y los [factores Nod](#def-b3-microbiomes-nodule) del rizobio identifican a los socios; el pelo radicular se enrosca, un cordón de infección lleva las bacterias hacia dentro y la corteza construye un nódulo en el que los bacteroides, mantenidos a bajo oxígeno por la [leghemoglobina](#def-b3-microbiomes-nodule), fijan nitrógeno a cambio de azúcar.*

**Definición 14.9 (Micorrizas).**

Las *micorrizas* son asociaciones de raíces con hongos, presentes en cerca del $80\,\%$ de las especies vegetales y en los fósiles de plantas terrestres más antiguos. En las *micorrizas arbusculares* el hongo entra en las células de la raíz y se ramifica en un arbúsculo con forma de árbol a través del cual pasan a la planta fosfato, nitrógeno y agua, y al hongo azúcares y lípidos; las hifas del hongo multiplican por cien la superficie absorbente de la raíz y alcanzan fosfato al que la raíz no llega. En las *ectomicorrizas*, propias de los árboles de bosque, el hongo envaina la raíz y crece entre las células. Los genes vegetales que admiten al hongo son la misma *vía común de la [simbiosis](#def-b3-microbiomes-symbiosis)* — receptor, picos de calcio, factores de transcripción — que las leguminosas reutilizan para los [rizobios](#def-b3-microbiomes-nodule): el nódulo es un invento tardío construido sobre una asociación con hongos cuatrocientos millones de años más antigua.

**Proposición 14.10 (El comercio y su vigilancia).**

Un [mutualismo](#def-b3-microbiomes-symbiosis) es un intercambio, y cada socio está seleccionado para dar menos y tomar más; persiste porque el otro socio puede tomar represalias. Las leguminosas restringen el oxígeno a los nódulos cuyos [rizobios](#def-b3-microbiomes-nodule) no fijan nitrógeno y reducen a la mitad su reproducción (Kiers, 2003): son *sanciones*. Las plantas de las redes micorrícicas asignan más carbono a los hongos que entregan más fosfato, y los hongos más fosfato a las raíces que pagan más carbono — un mercado en el que ambas partes premian al mejor comerciante (Kiers, 2011). Los calamares expulsan a las bacterias del órgano luminoso que no brillan; el sistema inmunitario humano tolera a las comensales que se quedan en la luz y ataca a las que cruzan la pared. Cuando un hospedador no puede ni elegir ni sancionar — un endosimbionte heredado por el huevo —, la alineación de intereses viene en cambio de un destino compartido: un simbionte de [transmisión vertical](#def-b3-microbiomes-symbiosis) se reproduce solo cuando lo hace su hospedador, y la selección sobre el simbionte favorece la reproducción del hospedador. El modo de transmisión predice así el carácter de la asociación: la [transmisión vertical](#def-b3-microbiomes-symbiosis) hacia el [mutualismo](#def-b3-microbiomes-symbiosis) y la dependencia, y la horizontal hacia una explotación contenida por la vigilancia.

**Demostración.** *Admitido a este nivel.* ∎

![Izquierda: las raíces nodulizadas de una leguminosa, con cada nódulo rosado una fábrica de nitrógeno de bacteroides alimentados con azúcar. Derecha: líquenes sobre roca — cada uno un hongo que aloja un alga fotosintética o una cianobacteria, colonizando juntos una superficie que ninguno de los dos podría ocupar solo.](https://one-course.com/images/onecourse/chapters/biology-5/b3-microbiomes/img-33ed18fd04b5.jpg)

![Izquierda: las raíces nodulizadas de una leguminosa, con cada nódulo rosado una fábrica de nitrógeno de bacteroides alimentados con azúcar. Derecha: líquenes sobre roca — cada uno un hongo que aloja un alga fotosintética o una cianobacteria, colonizando juntos una superficie que ninguno de los dos podría ocupar solo.](https://one-course.com/images/onecourse/chapters/biology-5/b3-microbiomes/img-5cfa380ecb73.jpg)

*Izquierda: las raíces nodulizadas de una leguminosa, con cada nódulo rosado una fábrica de nitrógeno de bacteroides alimentados con azúcar. Derecha: líquenes sobre roca — cada uno un hongo que aloja un alga fotosintética o una cianobacteria, colonizando juntos una superficie que ninguno de los dos podría ocupar solo.*

## 14.5 Asociaciones en el mar y en otros sitios

**Definición 14.11 (Coral y alga).**

Los corales constructores de arrecife alojan algas dinoflageladas (las *Symbiodiniaceae*, las *zooxantelas*) dentro de las células del revestimiento de su cavidad digestiva, un millón o más por centímetro cuadrado. Las algas hacen la fotosíntesis en el tejido del animal, usando el CO$_{2}$, el amoníaco y el fosfato de desecho del animal, y le devuelven hasta el $90\,\%$ de su carbono fijado en forma de glicerol, azúcares y aminoácidos, que alimentan al coral y a la calcificación que construye el arrecife; el coral, a su vez, controla el suministro de nitrógeno de las algas y con ello su crecimiento. La asociación funciona dentro de una ventana térmica estrecha: cuando el agua se mantiene uno o dos grados por encima del máximo de verano durante unas semanas, la fotosíntesis de las algas se daña, estas liberan oxígeno reactivo en las células del hospedador y el coral las expulsa — el *blanqueamiento*, con el esqueleto blanco asomando a través del animal translúcido. Un coral blanqueado pasa hambre; se recupera si el agua se enfría en unas semanas y muere si no. La frecuencia del blanqueamiento se ha quintuplicado desde 1980, y es el mecanismo por el que el calentamiento está eliminando los arrecifes.

**Ejemplo 14.12 (Simbiosis que construyen hábitats).**

Un *liquen* es un hongo que aloja un alga verde o una cianobacteria, con el hongo aportando estructura, retención de agua y minerales disueltos de la roca, y el fotobionte aportando azúcar (y, si es una cianobacteria, nitrógeno); los líquenes cubren cerca del $8\,\%$ de la superficie terrestre, colonizan la roca desnuda y empiezan a convertirla en suelo. El gusano tubícola *Riftia* de las fuentes hidrotermales profundas no tiene boca ni intestino de adulto; aloja bacterias oxidadoras de sulfuro en un trofosoma y les entrega sulfuro y oxígeno sobre una hemoglobina que une los dos, y crece más de un metro al año en la oscuridad con energía química. Las termitas digieren madera con una comunidad intestinal de protistas y bacterias, y los rumiantes digieren hierba con un rumen del tamaño de una bañera en el que bacterias, arqueas y hongos fermentan celulosa a ácidos grasos y metano; la vaca vive de los ácidos grasos y de los cuerpos de los propios microbios. En todos los casos una capacidad metabólica — fotosíntesis, fijación de nitrógeno, oxidación de sulfuro, digestión de celulosa — que el linaje del hospedador nunca desarrolló se ha adquirido de una sola vez por asociación.

![Un arrecife blanqueado a medias: las colonias blancas han expulsado sus algas tras semanas de agua demasiado cálida; las pardas aún conservan las suyas. El coral blanco está vivo y hambriento, y tiene unas semanas para que lo recolonicen.](https://one-course.com/images/onecourse/chapters/biology-5/b3-microbiomes/img-327e303a2ee5.jpg)

*Un arrecife blanqueado a medias: las colonias blancas han expulsado sus algas tras semanas de agua demasiado cálida; las pardas aún conservan las suyas. El coral blanco está vivo y hambriento, y tiene unas semanas para que lo recolonicen.*

![El intercambio entre coral y alga: el alga fija carbono con los desechos del animal y la luz que atraviesa su tejido y devuelve casi todo como alimento; una subida pequeña y sostenida de la temperatura rompe la asociación.](https://one-course.com/images/onecourse/chapters/biology-5/b3-microbiomes/fig-fda1c17cb00a.svg)

*El intercambio entre coral y alga: el alga fija carbono con los desechos del animal y la luz que atraviesa su tejido y devuelve casi todo como alimento; una subida pequeña y sostenida de la temperatura rompe la asociación.*

## 14.6 De socio a orgánulo

**Proposición 14.13 (La reducción del genoma y el camino hacia el orgánulo).**

Un endosimbionte heredado por el huevo vive en una población de unas pocas células que nunca recombinan con extraños. La selección sobre él es débil ([Capítulo 25](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/25-evolucion-molecular-y-filogenomica#ch-b3-molecular-evolution): una población pequeña fija por deriva mutaciones levemente dañinas), los genes cuyos productos aporta el hospedador no se echan de menos cuando se estropean, y un gen perdido no se recupera nunca. El genoma se encoge por tanto generación tras generación — *Buchnera* hasta $640\,\mathrm{kb}$, algunos simbiontes de insectos hasta $140\,\mathrm{kb}$ y unos pocos centenares de genes, la mitocondria hasta $16\,\mathrm{kb}$ y trece proteínas en el ser humano — y el núcleo del hospedador adquiere copias de genes del simbionte por *[transferencia génica endosimbiótica](#prop-b3-microbiomes-reduction)*, cuyos productos se importan de vuelta con una secuencia de direccionamiento. Cuando el hospedador fabrica la mayoría de las proteínas del simbionte, controla su división y no puede vivir sin él, el simbionte se ha convertido en un orgánulo. Las mitocondrias y los plastos recorrieron este camino hace dos mil y mil millones de años (el volumen de primer año); el cromatóforo de *Paulinella* es un tercer viajero, con cien millones de años de recorrido.

**Observación 14.14 (El individuo, revisitado).**

Un animal o una planta es una comunidad con un genoma en su centro, y la mayor parte de su repertorio metabólico, y buena parte de su desarrollo y de su inmunidad, dependen de socios que no heredó en su propio ADN. Las consecuencias prácticas ya están aquí: el [microbioma](#def-b3-microbiomes-symbiosis) como fármaco (el trasplante fecal), como diana de fármacos (el daño colateral de los [antibióticos](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/12-bacteriologia-crecimiento-fisiologia-y-genetica#def-b3-bacteriology-antibiotics), la fibra alimentaria como receta), como prueba diagnóstica y como vía — mediante simbiontes modificados y mosquitos portadores de *Wolbachia* — para cambiar la biología de poblaciones silvestres. La consecuencia teórica es que la selección natural actúa sobre asociaciones, y que las asociaciones más fuertes son aquellas en las que el destino de un socio es el del otro.

## 14.7 Ejercicios

**Ejercicio 14.1 ★.**

Defínanse el [mutualismo](#def-b3-microbiomes-symbiosis), el [comensalismo](#def-b3-microbiomes-symbiosis) y el parasitismo, y dese un ejemplo de cada uno de este capítulo. ¿Por qué una misma pareja de especies puede moverse entre las categorías?

**Solución de Ejercicio 14.1.**

[Mutualismo](#def-b3-microbiomes-symbiosis): ganan los dos — leguminosa y rizobio, coral y alga. [Comensalismo](#def-b3-microbiomes-symbiosis): gana uno y el otro no se ve afectado — la mayoría de las bacterias intestinales que se alimentan de lo que el hospedador no puede digerir. Parasitismo: uno gana a costa del otro — *Wolbachia* matando embriones macho. Una misma pareja puede cambiar: una comensal del intestino que cruza la pared se convierte en patógena, un rizobio que deja de fijar se convierte en parásito del nódulo, y un alga bajo estrés térmico daña al coral que la alojaba.

**Ejercicio 14.2 ★.**

Calcúlense $H$, $e^{H}$, $D$ y $1/D$ para una comunidad con abundancias $0.5$, $0.3$, $0.1$, $0.05$, $0.05$.

**Solución de Ejercicio 14.2.**

$H = -(0.5\ln 0.5 + 0.3\ln 0.3 + 0.1\ln 0.1 + 2\times 0.05\ln 0.05) =
0.347 + 0.361 + 0.230 + 0.300 = 1.24$; $e^{H} = 3.4$ especies efectivas. $D = 0.25 + 0.09 + 0.01 + 0.0025 + 0.0025 = 0.355$; $1/D =
2.8$.

**Ejercicio 14.3 ★.**

Contrástese un estudio de amplicones del 16S con la metagenómica de escopetazo: ¿qué informa cada uno, y qué no puede decirnos cada uno?

**Solución de Ejercicio 14.3.**

El estudio del 16S informa de quién está ahí, hasta el género aproximadamente, y de sus recuentos relativos de lecturas; no dice nada de los genes que llevan, se pierde hongos y [virus](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/13-virologia#def-b3-virology-virus) (que exigen otros [cebadores](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/6-ingenieria-genetica-y-biotecnologia#def-b3-genetic-engineering-pcr)) y lo sesgan el número de copias y los [cebadores](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/6-ingenieria-genetica-y-biotecnologia#def-b3-genetic-engineering-pcr). La metagenómica de escopetazo informa de genes, de funciones y, con suficiente profundidad, de genomas y cepas enteros; cuesta más por muestra, la anega el ADN del hospedador en las muestras de tejido y sigue sin poder decir qué genes se expresan ni qué células están vivas.

**Ejercicio 14.4 ★.**

Enumérense cuatro servicios que el [microbioma intestinal](#def-b3-microbiomes-gut) presta a su hospedador y una enfermedad que sigue a su alteración.

**Solución de Ejercicio 14.4.**

Fermentar la fibra a [ácidos grasos de cadena corta](#def-b3-microbiomes-gut) que alimentan al colon y al hospedador; sintetizar vitamina K y vitaminas del grupo B; transformar ácidos biliares y fármacos; la [resistencia a la colonización](#def-b3-microbiomes-gut) frente a patógenos; y educar al sistema inmunitario. Alteración: la colitis por *Clostridioides difficile* tras los [antibióticos](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/12-bacteriologia-crecimiento-fisiologia-y-genetica#def-b3-bacteriology-antibiotics) (también implicadas: la enfermedad inflamatoria intestinal y la obesidad).

**Ejercicio 14.5 ★★.**

Una muestra de $N = 20$ lecturas contiene especies con $N_{i} = 10, 6, 3, 1$. Calcúlese $E[S_{n}]$ para $n = 5$ con el teorema, y la [cobertura de Good](#thm-b3-microbiomes-rarefaction).

**Solución de Ejercicio 14.5.**

$\binom{20}{5} = 15\,504$. Especie con $10$: $1 - \binom{10}{5}/
15\,504 = 1 - 252/15\,504 = 0.984$; con $6$: $1 - 2002/15\,504
= 0.871$; con $3$: $1 - 6188/15\,504 = 0.601$; con $1$: $1 -
11\,628/15\,504 = 0.25$. $E[S_{5}] = 2.7$ especies. Cobertura: una singletona, $1 - 1/20 = 0.95$.

**Ejercicio 14.6 ★★.**

El colon contiene $400\,\mathrm{g}$ de contenido a $10^{11}$ bacterias por gramo; una bacteria pesa $1\,\mathrm{pg}$ y su genoma tiene $4000$ genes; el intestino de una persona tiene $1000$ especies. Estímense la masa del [microbioma](#def-b3-microbiomes-symbiosis) y el número de genes distintos que lleva, y compárense con los $20\,000$ del genoma humano.

**Solución de Ejercicio 14.6.**

$400\times 10^{11} = 4\times 10^{13}$ bacterias, unos $40\,\mathrm{g}$. Genes: $1000$ especies $\times$ $4000$, menos el solapamiento — del orden de $3\times 10^{6}$ genes distintos, más de cien veces los $20\,000$ humanos.

**Ejercicio 14.7 ★★.**

Explíquese la paradoja del oxígeno del nódulo y cómo la resuelven la [leghemoglobina](#def-b3-microbiomes-nodule) y la barrera de difusión. ¿Por qué es rosado un nódulo, y qué significa un nódulo verde?

**Solución de Ejercicio 14.7.**

El oxígeno destruye la [nitrogenasa](#def-b3-microbiomes-nodule), pero los bacteroides han de respirar para producir dieciséis ATP por N$_{2}$. La corteza del nódulo forma una barrera de difusión que limita la entrada de oxígeno, y la [leghemoglobina](#def-b3-microbiomes-nodule), a concentración milimolar, une el oxígeno que entra de modo que la concentración libre se mantiene cerca de $10\,\mathrm{nM}$ mientras el flujo hacia los bacteroides es alto. El rosado es oxileghemoglobina; un nódulo verde ha degradado su [leghemoglobina](#def-b3-microbiomes-nodule) — está senescente y ya no fija.

**Ejercicio 14.8 ★★.**

Un mutante de leguminosa carece del componente de los picos de calcio de la [vía común de la simbiosis](#def-b3-microbiomes-mycorrhiza). Predíganse su nodulación y su micorrización, y explíquese qué dice eso sobre la evolución de las dos [simbiosis](#def-b3-microbiomes-symbiosis).

**Solución de Ejercicio 14.8.**

Fallan los dos: ni nódulos ni [micorriza arbuscular](#def-b3-microbiomes-mycorrhiza), porque el pico de calcio es la señal compartida de la [vía común de la simbiosis](#def-b3-microbiomes-mycorrhiza). La vía es por tanto anterior a la nodulación — se construyó para la [simbiosis](#def-b3-microbiomes-symbiosis) con hongos hace cuatrocientos millones de años y las leguminosas la reclutaron después para los [rizobios](#def-b3-microbiomes-nodule).

**Ejercicio 14.9 ★★.**

Descríbase el experimento de sanciones de Kiers y qué se predeciría si la planta no pudiera distinguir los nódulos que fijan de los que no.

**Solución de Ejercicio 14.9.**

Kiers expuso algunos nódulos de soja a una atmósfera de argón y oxígeno en la que los [rizobios](#def-b3-microbiomes-nodule) no podían fijar nitrógeno, mientras el resto de los nódulos de la planta fijaban con normalidad; la planta cortó el suministro de oxígeno a los nódulos que no fijaban y sus [rizobios](#def-b3-microbiomes-nodule) se reprodujeron aproximadamente la mitad. Sin esa discriminación, los [rizobios](#def-b3-microbiomes-nodule) que se saltaran la costosa fijación se reproducirían más deprisa que los fijadores, se propagarían por la población y las plantas acabarían alojando bacterias que no dan nada: el [mutualismo](#def-b3-microbiomes-symbiosis) se derrumbaría.

**Ejercicio 14.10 ★★★.**

Demuéstrese que el $E[S_{n}]$ del teorema de la [rarefacción](#def-b3-microbiomes-diversity) es una función creciente de $n$ y alcanza $S$ en $n = N$, y muéstrese que para una especie con $N_{i} \ll N$ y $n \ll N$ su probabilidad de ser vista es aproximadamente $1 - (1 - n/N)^{N_{i}}$.

**Solución de Ejercicio 14.10.**

$\binom{N-N_{i}}{n}/\binom{N}{n} = \prod_{j=0}^{n-1}(N - N_{i} - j)/(N -
j)$, con cada factor menor que $1$; pasar de $n$ a $n + 1$ multiplica por un factor más menor que $1$, de modo que la probabilidad de no verla baja y la de presencia sube con $n$; en $n = N$ el numerador $\binom{N -
N_{i}}{N}$ es cero y todas las especies están presentes, lo que da $S$. Para $N_{i},
n \ll N$ cada factor vale aproximadamente $1 - N_{i}/N$, y el producto, $(1 -
N_{i}/N)^{n} \approx e^{-nN_{i}/N} \approx (1 - n/N)^{N_{i}}$ — la aproximación de muestreo con reposición.

**Ejercicio 14.11 ★★★.**

*Wolbachia* se transmite solo por los huevos. Explíquese por qué la selección sobre ella favorece a los hospedadores hembra, descríbase la incompatibilidad citoplasmática y muéstrese por qué permite que una cepa infectada se propague aunque la infección tenga un pequeño coste.

**Solución de Ejercicio 14.11.**

Un macho es un callejón sin salida para un simbionte que solo viaja en los huevos, de modo que todo rasgo que convierta machos en hembras, los mate en favor de sus hermanas o perjudique a las hembras no infectadas eleva la transmisión del simbionte. Incompatibilidad citoplasmática: el esperma de los machos infectados se modifica de manera que el cigoto muere salvo que el huevo lleve la misma *Wolbachia*, que lo rescata. Las hembras no infectadas pierden por tanto la descendencia que conciben con machos infectados, mientras que las infectadas no pierden ninguna; la ventaja crece con la frecuencia de infección, de modo que por encima de un umbral la infección se propaga hasta la fijación aunque las hembras infectadas pongan algunos huevos menos — el coste queda superado por la fracción de nidadas de hembras no infectadas que se destruye.

**Ejercicio 14.12 ★★★.**

Con la [Proposición 14.13](#prop-b3-microbiomes-reduction), explíquese por qué se encogen los genomas de los endosimbiontes de [transmisión vertical](#def-b3-microbiomes-symbiosis) y no los de sus parientes de vida libre, qué genes se pierden primero y cuáles los últimos, y qué invertiría la tendencia.

**Solución de Ejercicio 14.12.**

El endosimbionte pasa por un cuello de botella de unas pocas células en cada generación del hospedador y nunca recombina con extraños: la deriva fija mutaciones levemente deletéreas, deleciones incluidas, y no hay fuente de genes de repuesto (el trinquete de Muller). Los genes cuyos productos aporta el hospedador, o que sirven para una vida libre — envoltura, motilidad, regulación, casi toda la reparación —, no se echan de menos y se van primero; la maquinaria de traducción y los genes que fabrican lo que el hospedador necesita (los aminoácidos esenciales en *Buchnera*) se conservan más tiempo. Los parientes de vida libre tienen poblaciones enormes, recombinación y entrada de genes, y la selección mantiene sus genomas. Invertirlo exigiría genes nuevos de fuera — imposible en aislamiento —, de modo que los hospedadores sustituyen en su lugar al simbionte erosionado por otro nuevo, como han hecho varios linajes de insectos.

## 14.8 Problema: el censo de un intestino

**Problema 14.1.**

Problema de fin de semana — un microbioma intestinal contado en células, genes y calorías, su diversidad medida y rarefacida, el balance de nitrógeno de una leguminosa comparado con su azúcar y el carbono de un arrecife contabilizado, hasta llegar a las calorías que gana un microbioma, a la cobertura de una muestra de secuenciación y al azúcar que paga por su nitrógeno un campo de judías

Datos: contenido del colon, $400\,\mathrm{g}$ a $10^{11}$ bacterias por gramo, con una masa celular de $1\,\mathrm{pg}$; $1000$ especies, con $4000$ genes cada una y un $30\,\%$ de genes compartidos entre dos especies cualesquiera. Dieta: $30\,\mathrm{g}$ de fibra al día, fermentada a [ácidos grasos de cadena corta](#def-b3-microbiomes-gut) a $10\,\mathrm{mmol}$ por gramo, cada uno de un valor de $0.9\,\mathrm{kJ}$; una dieta de $9000\,\mathrm{kJ}$. Una muestra de secuenciación: $N = 2000$ lecturas, $S = 180$ especies, $f_{1} = 60$ singletonas; abundancias de las tres especies principales, $0.30$, $0.20$ y $0.10$, y el resto repartido por igual. Un cultivo de judías fija $150\,\mathrm{kg}$ de N por hectárea y temporada y paga $8\,\mathrm{g}$ de azúcar por gramo de N fijado; su fotosíntesis rinde $12\,\mathrm{t}$ de azúcar por hectárea y temporada. [Nitrogenasa](#def-b3-microbiomes-nodule): $16$ ATP por N$_{2}$. Un coral: $10^{6}$ algas por cm$^{2}$, cada una fijando $20\,\mathrm{pg}$ de carbono al día, con el $90\,\%$ pasado al hospedador; el tejido del coral respira $15\,\text{µ}\mathrm{g}$ de carbono por cm$^{2}$ y día.

**Parte I — Células y genes.**

1. ¿Cuántas bacterias hay en el colon, y cuánto pesan?
2. ¿A cuántos genomas bacterianos de ADN equivale eso, y cómo se compara el total con el ADN de los $3\times 10^{13}$ células humanas ( $6.4\,\mathrm{pg}$ cada una)?
3. Estímese el número de genes bacterianos distintos del intestino, teniendo en cuenta el solapamiento del $30\,\%$ (cuéntese el $70\,\%$ no compartido de cada especie más un conjunto compartido). Compárese con $20\,000$ .
4. ¿Cuántos milimoles de [ácidos grasos de cadena corta](#def-b3-microbiomes-gut) rinde la fibra al día, cuántos kilojulios y qué fracción de la dieta?
5. Un ratón libre de gérmenes necesita un $30\,\%$ más de comida. ¿Basta la aportación de ácidos grasos de la pregunta 4 para explicarlo? ¿Qué más podría hacerlo?
6. Las bacterias se dividen en el colon aproximadamente una vez al día y el contenido se evacua al mismo ritmo. ¿Qué estado estacionario implica eso, y qué le ocurre a la comunidad cuando una tanda de [antibióticos](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/12-bacteriologia-crecimiento-fisiologia-y-genetica#def-b3-bacteriology-antibiotics) mata al $99.9\,\%$ de las células?

**Parte II — Diversidad.**

7. Calcúlese la abundancia relativa de cada una de las $177$ especies minoritarias y después el [índice de Shannon](#def-b3-microbiomes-diversity) $H$ y $e^{H}$ .
8. Calcúlense el [índice de Simpson](#def-b3-microbiomes-diversity) $D$ y $1/D$ . ¿Por qué es $1/D$ menor que $e^{H}$ ?
9. [Cobertura de Good](#thm-b3-microbiomes-rarefaction) de la muestra; ¿cuántas lecturas de cada mil pertenecen a especies no vistas?
10. Una segunda muestra de $10\,000$ lecturas del mismo intestino da $260$ especies. Explíquese, con el teorema de la [rarefacción](#def-b3-microbiomes-diversity) , por qué no es una contradicción, y qué hacer antes de comparar las dos.
11. En el teorema, ¿cuál es la probabilidad de que una especie con $N_{i} = 1$ aparezca en una submuestra de $n = 1000$ de $N =  2000$ ? ¿Y con $N_{i} = 5$ ?
12. Tras los [antibióticos](https://one-course.com/books/biology/5/es/chapter/12-bacteriologia-crecimiento-fisiologia-y-genetica#def-b3-bacteriology-antibiotics) , ese mismo intestino muestra $60$ especies, $H = 2.0$ y una especie con abundancia $0.5$ . Calcúlense $e^{H}$ y $D$ y descríbase la comunidad con palabras.

**Parte III — Las cuentas del nódulo.**

13. ¿Cuánto azúcar paga el cultivo por hectárea por sus $150\,\mathrm{kg}$ de N, y qué fracción de su fotosíntesis es eso?
14. ¿Cuántos moles de N $_{2}$ son $150\,\mathrm{kg}$ de N, y cuántos moles de ATP gasta la [nitrogenasa](#def-b3-microbiomes-nodule) en ellos?
15. A $30$ ATP por glucosa respirada, ¿cuántos kilogramos de glucosa representa ese ATP? Compárese con el azúcar pagado; ¿para qué es el resto?
16. El amoníaco industrial cuesta unos $35\,\mathrm{MJ}$ por kg de N. Usando $16\,\mathrm{kJ}$ por gramo de azúcar, compárese el coste energético del nitrógeno del cultivo con el de la fábrica.
17. Un rizobio que no fija entra en un nódulo. Si la planta lo sanciona reduciendo a la mitad su oxígeno, y su reproducción cae a la mitad, ¿qué fracción de los [rizobios](#def-b3-microbiomes-nodule) de la temporada siguiente son tramposos si empezaron en el $10\,\%$ y los fijadores se reproducen con normalidad? (Una sola ronda.)
18. Sin sanciones, los tramposos que se ahorran el coste de fijar se reproducen un $20\,\%$ más. A lo largo de diez temporadas, ¿qué fracción son tramposos, partiendo del mismo punto? ¿Qué muestra la comparación?

**Parte IV — Las cuentas del arrecife.**

19. ¿Cuánto carbono fijan al día las algas de un centímetro cuadrado, y cuánto llega al coral?
20. Compárese con la respiración del coral. ¿Cuál es el excedente, y para qué se usa?
21. Tras el blanqueamiento ha desaparecido el $95\,\%$ de las algas. Recalcúlese el carbono suministrado. ¿Cuánto puede durar el coral con unas reservas de $300\,\text{µ}\mathrm{g}$ de carbono por cm $^{2}$ ?
22. El estrés suele medirse en semanas-grado de calentamiento: la suma, a lo largo de la temporada, del exceso semanal sobre el máximo de verano. Ocho semanas a $+1\,{}^{\circ}\mathrm{C}$ o cuatro a $+2\,{}^{\circ}\mathrm{C}$ dan las dos $8$ ; el blanqueamiento empieza cerca de $4$ . ¿Cuál de los dos perfiles es peor, y por qué puede funcionar de todos modos la medida?
23. Los corales pueden alojar varias especies de algas con límites térmicos distintos. Propóngase cómo podría adaptarse un arrecife, y qué lo limita.
24. Un arrecife de $1\,\mathrm{km}^{2}$ de superficie de coral vivo: ¿cuánto carbono fijan sus algas al día y al año, en toneladas?
25. Resúmase: la fracción de la dieta que aporta el [microbioma](#def-b3-microbiomes-symbiosis) (pregunta 4), la cobertura de la muestra de secuenciación (pregunta 9) y la fracción de la fotosíntesis que un cultivo de judías paga por su nitrógeno (pregunta 13).

**Solución de Problema 14.1.**

**1.** $400\times 10^{11} = 4\times 10^{13}$ bacterias, $40\,\mathrm{g}$. **2.** Un genoma de $4000$ genes mide unas $4\,\mathrm{Mb}$, $4.4\,\mathrm{fg}$: $4\times 10^{13}\times 4.4\times 10^{-15} = 0.18\,\mathrm{g}$ de ADN bacteriano, frente a $3\times 10^{13}\times 6.4\times 10^{-12} = 0.19\,\mathrm{g}$ de ADN humano — aproximadamente igual. **3.** $1000\times 0.7\times 4000 + 0.3\times 4000 \approx 2.8\times
10^{6}$ genes distintos, unas $140$ veces los del genoma humano. **4.** $30\times 10 = 300\,\mathrm{mmol}$; $\times 0.9 = 270\,\mathrm{kJ}$; el $3\,\%$ de la dieta. **5.** No — un $3\,\%$ no explica un $30\,\%$. Los ratones libres de gérmenes absorben además con menos eficiencia, tienen alteradas las hormonas intestinales, el almacenamiento de grasa y la termogénesis, y otro apetito: el [microbioma](#def-b3-microbiomes-symbiosis) actúa sobre la fisiología del hospedador y no solo como proveedor de combustible. **6.** División compensada por la evacuación: una población estable, con cada célula reemplazada a diario. Tras una matanza del $99.9\,\%$ quedan $4\times 10^{10}$ y diez duplicaciones restauran los números en unos diez días — pero dominan las supervivientes y las que crecen más deprisa, la composición cambia (una [disbiosis](#def-b3-microbiomes-gut)) y en ese hueco puede asentarse un invasor como *C. difficile*. **7.** Las especies minoritarias se reparten $0.4$ entre $177$: $p = 0.00226$ cada una. $H
= -(0.3\ln 0.3 + 0.2\ln 0.2 + 0.1\ln 0.1 + 0.4\ln 0.00226) = 0.361 +
0.322 + 0.230 + 2.437 = 3.35$; $e^{H} \approx 28$. **8.** $D = 0.09 + 0.04 + 0.01 + 177\times (0.00226)^{2} = 0.141$; $1/D = 7.1$. El [índice de Simpson](#def-b3-microbiomes-diversity) eleva al cuadrado las abundancias, de modo que lo deciden las tres especies dominantes y las raras apenas cuentan; el de Shannon da más peso a las especies raras. **9.** $1 - 60/2000 = 0.97$: unas $30$ lecturas de cada mil pertenecen a especies aún no vistas. **10.** La riqueza sube con el tamaño de la muestra mientras sigan apareciendo especies raras; $10\,000$ lecturas alcanzan especies que $2000$ pierden. Rarefáciase la muestra grande a $2000$ lecturas con el teorema (o por submuestreo) — debería dar unas $180$ si es la misma comunidad — y compárense a igual profundidad. **11.** $N_{i} = 1$: $1 - \binom{1999}{1000}/\binom{2000}{1000} =
1 - (2000 - 1000)/2000 = 0.5$. $N_{i} = 5$: unos $1 - 0.5^{5} = 0.97$. **12.** $e^{2.0} = 7.4$ especies efectivas; $D \ge 0.5^{2} = 0.25$, alrededor de $0.27$: una comunidad con una especie dominante y unas pocas decenas de especies menores — el intestino derrumbado y de baja diversidad en el que se afianza *C. difficile*. **13.** $150\times 8 = 1200\,\mathrm{kg}$ de azúcar por hectárea, el $10\,\%$ de las $12\,\mathrm{t}$ fotosintetizadas. **14.** $150\,000/28 = 5360$ mol de N$_{2}$; $16\times 5360 =
85\,700$ mol de ATP. **15.** $85\,700/30 = 2860$ mol de glucosa, $514\,\mathrm{kg}$ — cerca del $43\,\%$ del azúcar pagado. El resto construye y mantiene los nódulos y los bacteroides, aporta como reductor los ocho electrones por N$_{2}$ y asimila el amoníaco. **16.** $1200\times 16 = 19\,200\,\mathrm{MJ}$ para $150\,\mathrm{kg}$ de N: $128\,\mathrm{MJ}/\mathrm{kg}$, casi cuatro veces los $35\,\mathrm{MJ}/\mathrm{kg}$ de la fábrica — pero pagados con luz solar, en el campo y sin combustible. **17.** Fijadores, $0.9\times 1 = 0.9$; tramposos, $0.1\times 0.5 =
0.05$; los tramposos son el $0.05/0.95 = 5.3\,\%$ — a la mitad en una sola temporada. **18.** Tramposos, $0.1\times 1.2^{10} = 0.62$, frente a fijadores $0.9$: el $41\,\%$ tras diez temporadas, camino del dominio. Las sanciones vuelven la selección contra el tramposo; sin ellas el [mutualismo](#def-b3-microbiomes-symbiosis) se erosiona. **19.** $10^{6}\times 20\,\mathrm{pg} = 20\,\text{µ}\mathrm{g}$ de carbono por cm$^{2}$ y día; $18\,\text{µ}\mathrm{g}$ para el coral. **20.** Respiración, $15\,\text{µ}\mathrm{g}$: un excedente de $3\,\text{µ}\mathrm{g}$ por cm$^{2}$ y día para el crecimiento, la matriz orgánica de la calcificación, el moco y los gametos. **21.** Con el $5\,\%$ de las algas, $0.9\,\text{µ}\mathrm{g}$ al día frente a $15\,\text{µ}\mathrm{g}$ respirados: un déficit de $14\,\text{µ}\mathrm{g}$ al día; $300\,\text{µ}\mathrm{g}$ de reservas duran unas tres semanas. **22.** Cuatro semanas a $+2$ es peor: el daño a los fotosistemas de las algas sube abruptamente, no linealmente, con la temperatura. La medida funciona de todos modos como aviso porque el blanqueamiento integra el estrés acumulado y los dos perfiles difieren en menos que la incertidumbre del umbral; es un índice empírico, calibrado con blanqueamientos observados. **23.** Un coral estresado puede desplazarse hacia especies de algas más tolerantes al calor ya presentes en poca abundancia, o adquirirlas del agua tras el blanqueamiento; las algas tolerantes dan menos carbono, de modo que el coral crece más despacio, y la tolerancia ganada es de uno o dos grados — menos que el calentamiento proyectado —, mientras que el ritmo del calentamiento adelanta a la adaptación de los propios corales. **24.** $10^{10}$ cm$^{2}$ $\times$ $20\,\text{µ}\mathrm{g}$ $=
200\,\mathrm{kg}$ de carbono al día, unas $73\,\mathrm{t}$ al año. **25.** Alrededor del $3\,\%$ de la dieta procedente de la fermentación del [microbioma](#def-b3-microbiomes-symbiosis); un $97\,\%$ de cobertura de la muestra de secuenciación; y un $10\,\%$ de la fotosíntesis pagado por el nitrógeno del cultivo de judías.